Chihiro og hendes forældre er på vej til deres nye hjem, men da hendes far forsøger med en genvej havner familien på en øde, mudret landevej. Som i et drømmesyn når de frem til en forladt forlystelsespark og en restaurant fyldt med mad, men uden gæster og personale. Mens forældrene kaster sig over maden, fornemmer Chihiro en fare og som mørket falder på oplever hun til sin skræk, at området er fyldt med ånder og hendes forældre forheksede. Snart får hun hjælp af den mystiske dreng Haku i et overdådigt eventyr fyldt med spænding, sjov og uhygge

Drengen Sosuke bor med sin dejlige mor på en klint med havudsigt. Og ligesom prinsen møder havfruen i H. C. Andersens eventyr, så samler han en dag guldfisken Ponyo op i brændingen. Den storøjede, røde hunfisk føler straks en fundamental samhørighed med sin nye menneskeven. Ved hjælp af lidt oceanisk magi udvikler hun lemmer og stemmebånd, så de kan lege og spise skinkemadder sammen på landjorden!

I Japan er man i færd med at forberede sig til De Olympiske Lege, der skal udspilles i Tokyo året efter. I havnebyen Yokohama bor de to teenagerne Shun og Umi. Han er redaktør af skoleavisen og populær blandt skolens piger. Hun slider derhjemme med rengøring og madlavning. På trods af deres forskellige baggrunde krydses Umi og Shuns veje, da skolen står overfor et studenteroprør. Mødet bringer spøgelser ud af skabet og tvinger Umi og Shun til at vælge mellem kærligheden og venskabet.