Serien handler om Ichabod Crane, der dør under den amerikanske uafhængighedskrig i 1781, men under mystiske omstændigheder genopstår i Sleepy Hollow, New York i det 21. århundrede. Han finder til sin forbavselse ud af at hans ærkefjende fra det 18. århundrede, Den Hovedløse Rytter, har taget samme tur. Det var Ichabod Crane, der huggede hans hovedet af før han selv døde og nu er Den Hovedløse Rytter begyndt at sprede skræk og rædsel om natten i Sleepy Hollow, hvor han blandt andet hugger hovedet af den lokale sherif.

En ung, homoseksuel mand med cerebral parese bryder ud fra sin isolerede eksistens i håbet om endelig at finde det liv, han ønsker sig.

Under et indbrud dræbes krigsveteranen Matt Skokie, og hans kone Gwen overfaldes. Fire mistænkte bliver anholdt: Tony Gutiérrez, en letpåvirkelig teenager, som er havnet på dybt vand, selvom hans dedikerede og hårdtarbejdende far, Alonzo Gutiérrez, har værnet om ham; Hector Tontz, en ung mand, som har levet livet på udkanten af samfundet og har truffet dårlige valg for at holde sig i live, og endelig Carter Nix og Aubry Taylor, som er to meget fortabte sjæle, hvis afhængighed af stoffer og hinanden har haft en destruktiv og lammende indvirkning. Selvom de mistænkte har de rette profiler, er de og deres omstændigheder langt mere komplicerede, end nogen indledningsvist forestiller sig, hvilket også gør sig gældende for ofrene.