Et sælsomt syn møder drengen Pazu, da den jævnaldrende Sheeta langsomt daler ned fra himlen med en magisk amulet om halsen. Det viser sig, at både Pazu og Sheeta drømmer om at finde Laputa, det svævende slot. Den forældreløse Sheeta håber at finde sandheden om sin familie på Laputa, men regeringens agenter og en gruppe pirater er også på jagt efter det sagnomspundne slot.

De to søstre, Mei og Satsuki, flytter på landet med deres kærlige, men nogle gange også lettere distræte far. Huset er hjemsøgt af små, levende nullermænd, som dog ikke er mere faretruende, end at de forføjer sig bort, så snart det runger af latter i stuerne. Den yngste pige falder ned i et dybt hul i jorden og vækker et af underskovens fabeldyr til live. Sammen med denne vidunderlige, flyvske og vennesæle ’skovvogter’ – Totoro, hedder den – begiver børnene sig ud på de mest fantastiske flyveture gennem og over skovene, bl.a. i en blød, tolvbenet kattebus, hvor dyrets øjne fungerer som billygter. Imens vokser den lille Totoro sig stadigt større, uden at den af den grund holder op med at ligne en forvokset kanin!