Lang tid efter jorden blev lagt øde af endnu en verdenskrig, regerer prinsesse Nausicaä over folket fra vindens dal. Den nye verden er også barsk og krigerisk, så Nausicaä må kæmpe hårdt mod andre stammer - for slet ikke at tale om gigantiske giftige biller, der ikke er kendetegnet ved deres villighed til at forhandle og indgå kompromiser.

Ashitaka bliver bidt af en dæmon og får en grim infektion. Derfor begiver han sig afsted for at finde guden Shishigami, der efter sigende kan helbrede ham. Undervejs oplever han den åbne konflikt mellem skovens gamle guder. Han er også vidne til minelandsbyens udnyttelser af jordens ressourcer. Ashitaka prøver at mægle, men uden større held.

Makoto er en 17-årig pige, som ikke klarer sig for godt i skolen og er temmelig klodset. En dag opdager hun, at hun har evnen til at rejse i tid. Dette begynder hun hurtigt at benytte sig af. Lige pludselig kan hun sove længe uden at komme for sent. Hun begynder at klare alle eksamener fantastisk, og hendes klodsethed er ikke længere noget problem. I starten er alt godt, men det går hurtigt op for Makoto, at hendes handlinger har negativ effekt på hendes omgivelser.